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人間同士の差別意識が街の形として具現化したリブラシティ。アッパーサイドからアウトサイドに左遷されてきた若き女性刑事・ソニアは、赴任早々、連続溺死事件を追ううちに人知れず犯人と戦う1人の男と出会う。

アッパーサイドで女子高生として生活しているベラは、ある女性に声をかけられる。その女性は、ベラの顔が10年前に姿を消した親友のメアリとうり二つだと言う。 そんな折、白骨化したメアリの遺体が発見され…。

アウトサイドのゲームセンターで無敗のベロは、ダリルという男の挑戦を受けた。ベロを気に入ったダリルは、アッパーサイドにある自宅へ招待する。ダリルの父親は、リブラシティ改革を推進する政治家の秘書だった。

連続感電死事件を追うソニア。事件現場には必ずモンスターに対する挑発的なメッセージが残されていた。これは、Dr.リサイクルによって電撃を操る能力を身につけた犯人による、ベムへのメッセージだった。

警察は異能力を持つ怪人を「妖怪人間」と呼ぶことになり、ベム、ベラ、ベロはアルファ、ベータ、ガンマと区別されることに。そしてアウトサイド18分署には、ベムたちの捕獲作戦指揮官としてフェルトが着任する。

謎の死体が発見され、警察では逃亡中の宇宙飛行士・ヴァルが犯人と断定されるが、ソニアは目撃証言のあったイリュージョンショーの花形・重力男を追う。その頃、ベラはロディからイリュージョンショーに誘われ…。

ダリルとの一件以来、ゲームセンターに寄りつかないベロを心配する仲間たちは、ベロがこっそり面倒を見ていた野良犬を一緒に世話することで、再び仲良くなろうとする。そんななか、仲間の1人が行方不明になり…。

ベラの通うハイスクールに、世界的オペラ歌手・ジュリアを母に持つアルバートが転校してきた。スポーツ万能で爽やかなアルバートはすっかり人気者に。そんななか、ベラはアルバートからホームパーティに招待され…。

カウンターバーでベムとグラスを傾ける男・ギャヴィン。若き慈善家であり、妖怪人間を治療しようと精力的に活動した彼は、見えざる議会の手によって全てを失った。そんなギャヴィンに、ベムは自分の正体を明かす。

警察はギャヴィン殺害の犯人をベムと公表し、妖怪人間の存在を世間に明らかにした。ソニアは独断でベムと行動を共にし、ベムの身の潔白を明らかにしようと秘策を練る。そんな2人に、フェルトの包囲網が迫る。

世間の大きな注目を集めるなか、ギャヴィン殺害事件についてのベムの裁判が始まった。フェルトはベラ、ベロの存在も公表し、裁判所に衝撃が走る。そんななか、ベラはハイスクールの友人たちに呼び出される。

ベムの公開処刑が迫るなか、ベガはベムに「なぜ人間になりたいか」を問う。ベムの答えを一笑に付したベガは、まだ成し遂げていないことが2つあると語る。一方、ベラはハラジーを奪還すべく、ベガの屋敷に乗り込む。