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東京の下町・六月町に1人で暮らす桐山零は、高校生にしてプロの将棋棋士。放課後、理科クラブと将棋部を合体させた「将科部」で、零は部員たちに将棋を教えたり、ラムネの手作りを教わったりと順調に活動していた。

将棋会館に来た零は、二海堂たち棋士仲間と共に宗谷と隈倉による名人戦最終局の中継を見ていた。同じ部屋にいた先輩棋士が島田をからかうような発言をし、そこへ現れた後藤が棋士たちに対し怒りを露わにする。

対局の休憩中、新人戦の決勝で零と対局すると息巻く二海堂は、将来名人となった自分を妄想して熱く語る。そんな二海堂をクールに眺めている零だが、自分でも気づいていなかった心の内を二海堂に指摘され動揺する。

小学校からひなたと仲の良かった佐倉ちほが、中学3年のクラスでいじめの標的になってしまった。見て見ぬふりをする同級生ばかりの中、ひなたはちほに声をかけ、担任の先生にいじめを訴えようと提案する。

零がいじめについて元担任の林田に相談し、「いじめられている本人がどんな解決を望んでいるかをちゃんと聞くことが大事」と助言される。そして零は自分にできることを必死に考えた末、行動を起こす。

川本家を訪れた零は、ひなたに学校でのことを聞かせてもらう。誰がどれくらい大きな声で笑っていいのか、教室でどれくらい自由に振る舞っていいのか、規律があるかのようなクラスの空気を、ひなたはぽつぽつと話す。

担任から協調性のなさを叱られ憤慨するひなた。川本家を訪れた零は、恥ずかしがるひなたを彼なりに気遣う。そしてあかりと買い物に出た帰り、妹のことで不安そうな彼女に思わず大声で「僕もいます」と宣言する。

ひなたたちの力になりたいともがく零は、林田からの助言を胸に対局で勝ち続ける。一方、共に新人戦を勝ち進み決勝で対局しようと零に熱く語っていた二海堂だが、準決勝で山崎順慶五段と対局中に倒れ、敗れていた。

京都への修学旅行の前日。川本家で零や家族との夕食中、ひなたは胃痛から食事を残してしまう。無理して行かなくてもいいと言うあかりに、ひなたは後悔しないために行くと強い意志を見せ、その言葉に零ははっとする。

山崎順慶はプロ棋士になって6年目の春、2つ目の降級点を取ってしまう。一方で彼は将棋と同等に鳩レースに心血を注いできたが、愛情と手間をかけて育ててきた鳩の「銀」がレースから戻ってこない。

新人王となった零は神宮寺会長に呼び出され、宗谷名人との記念対局を大々的に行うと聞かされる。幼い頃から雲の上の存在だった宗谷との対局に動揺する零だが、神宮寺から「頼りにしてる」と励ましの言葉をもらう。

修学旅行の後、ひなたのクラスでは高城たちによる担任への嫌がらせが始まり、担任は倒れて入院してしまう。新しく担任となった学年主任の国分は、ひなたと高城の保護者それぞれと三者面談を行うことを決めた。

国分によっていじめ問題は解決に向かい、高城はクラス全員の前で形ばかりの謝罪をした。そして、友人たちと以前のように笑いあえるようになったひなたのもとに、いじめのため転校したちほから初めての手紙が届く。

島田と柳原による棋匠戦一局目は柳原が勝利した。だが、2人の顔合わせには今ひとつ華がない。神宮寺会長は宗谷と零の記念対局に集客の期待をかけ、島田は矢面に立つことが苦手な宗谷と零のことを案じる。

零と現役最強の棋士・宗谷名人との記念対局が始まった。力の差は歴然だが、名人相手に食い下がる零の将棋に、控え室で見ている関係者の議論も熱くなる。そんな時、零は中盤で敗着の一手を指してしまった。

盛岡での記念対局からの帰り道、零と宗谷は台風のため仙台で足止めを食らってしまう。宿泊先を見つけてひと息ついた零は、神宮寺から電話を受け、「将棋の鬼」とも称される天才・宗谷の秘密を知らされる。

柳原と島田の棋匠戦最終局。棋匠の座に長く君臨する柳原だけに、前夜祭の会場ではほとんどの記者や関係者が旧知の仲。挑戦者の島田はその圧倒的なアウェイ感のなか、必ず初タイトルを獲ると意気込む。

最年長A級棋士・柳原の永世称号が懸かった棋匠戦最終局は、終盤に差しかかり島田優勢に傾く。将棋を断念し引退した仲間たちから柳原に託されてきた数限りない「たすき」。その重圧のなか、柳原は懸命に指し続ける。

三月町の夏祭りに出店した三日月堂は、あかりとひなたのアイデアによる「冷やし白玉シロップ」を販売する。その中には、いじめのせいで転校したひなたの友人・ちほが作った梅シロップを使ったものもあった。

夏休み中のひなたは、新しいお菓子のアイデアは次々と浮かぶが、学校の勉強や高校受験に対して前向きになれずにいた。零はそんなひなたを、モモ、あかりと共に自分の通う駒橋高校での流しそうめんに誘う。

高校受験に向けて必死で勉強に取り組むひなたは、憧れの同級生・高橋が遠方に進学することを知りショックを受ける。身近にいた人々が離れていくことに落ち込んだひなたは、入試直前にして熱を出してしまう。

零は「もんじゃ焼きを食べにいこう」と、中学を卒業したひなたと高橋を誘った。遠い高知の高校に進学する高橋と話す場を作ってくれた零に感謝するひなたは、自分たちはどこにいても三月町の子だと思いを新たにする。