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失踪した父の遺体発見の連絡が入った才賀淳貴は、母と妹と共に発見現場である黒神山遺跡へと向かう。遺跡の中で意識を失った淳貴は、黄金に輝く巨人の夢を見る。目を覚ました淳貴の手には、腕輪が残され…。

襲いかかる巨獣機バゲルスに対し、反撃もできないまま窮地に立たされたライディーンは、光でその身を包み消えさる。その光の消失と共に残されたバゲルスは、顔の一部を大きく削られ停止していた。

淳貴のクラスに、碧乃玲が転入してきた。彼女に惹かれる淳貴だが、玲の転校理由が宮野辺村での一件が関係していることを聞き、淳貴は1人落ち込む。そんななか、光学迷彩を搭載した巨獣機プネヴーマが出現する。

倒壊した建物内に閉じ込められた淳貴と前田崎太郎は、地下で神代文字の書かれた石版を発見する。闇の中、淳貴たちは何者かに命を狙われるが、何とか地上へ脱出する。しかし、そこには姿を消したプネヴーマが…。

巨獣機の来襲により対応を迫られた自警隊は、ライディーンとパイロットである淳貴をサポート、監視する目的で新たな部署・白鷲部隊を新設。そんななか、新たな巨獣機ポソンが出現し、自警隊メカ・迅雷が迎え撃つ。

自警隊の迅雷により、巨獣機と共に攻撃された淳貴は、彼らへの協力を断ろうとする。だが、白鷲部隊の星川花の説得により、淳貴は共に巨獣機に立ち向かうことを決意する。一方、ポソンが自警隊の工場地に再び現れ…。

奥多摩山中に巨獣機ゼテーシスが出現し、淳貴はゴッドバードで現場へと向かう。ライディーンの攻撃の前に、ゼテーシスは緑色の液体を飛散させ崩れ落ちる。勝利を目前としたライディーンだったが…。

疾風が暴走を始め、内部に残された自警隊員と強大な破壊力を持つ新型気化爆弾を搭載したまま、大空へと飛び立っていく。自警隊上層部は、事態を収拾するため、隊員もろとも疾風を爆破するよう命令を出す。

東京が突然の停電に見舞われてしまう。そんななか、淳貴に東京湾に巨獣機ミュダが出現したとの連絡が入る。薄闇の中、ライディーンとミュダは対峙し、ミュダはライディーンの攻撃をある程度受けると姿を消す。

地区大会で何とか勝利する淳貴だったが、ミュダとの戦いが重なり、自身の限界を感じてしまう。それに対し、「本当にそれが限界なの?」と尋ねる玲の言葉に淳貴は戸惑う。そんな時、またしても停電が発生し…。

立国市郊外、飛来した6つの物体の中から巨獣機アポクトが現れ、ライディーンと自警隊が迎撃する。ライディーンがとどめを刺すべくゴッドアローを構えたその時、星空から新たな巨獣機が現れる。

銀色の角を持つ巨獣機ガディオンに圧倒され、淳貴とライディーンは異星人たちの母船に転送させられる。淳貴は腕輪まで奪われ、脱出を試みる淳貴の前にガディオンの操縦者・異星人のロクセルが立ちふさがる。

「異星人たちの目的がライディーンである」という事実を知った淳貴と白鷺部隊の3人は、ライディーンを調査すべく、全ての始まりである宮野辺村へと向かう。そこで淳貴は、帰省中の玲と偶然出会い…。

房総半島南の海底で古代遺跡が発見され、ライディーンとの関係を疑う前田崎は調査に向かう。同じ頃、クラスメイトと海水浴に来た淳貴は、束の間の日常を楽しんでいた。そんな真夏の夜、海中から巨獣機が出現し…。

消息を絶った前田崎を捜すため、淳貴はゴッドバードで海中に潜る。海底遺跡の近くで探査船を発見するが、そこに倒したはずの巨獣機タラットスが現れる。ライディーンは海中でうまく動きが取れず…。

巨獣機パゴーダが東京上空を疾走し、真夏の東京に白い雪が舞い降り始めた。都立立国高校には、補習を受ける羽目になった淳貴が、クラスメイトと共に教室にいた。淳貴たちは台風の影響で学校に取り残され…。

迅雷の出動もままならないほど、激しく吹き荒れる豪雨。前田崎と連絡を取った淳貴は、この台風の正体が巨獣機だと告げられる。孤立した学校内に異星人の刺客が迫り、淳貴は玲と幼馴染み・小早川栞の手を取り走る。

香水を身にまとい、ドレスアップした星川。白鷲部隊の面々と淳貴との食事会の夜は更けていく。星川が配置異動で部隊から抜けることになったのだ。そんな折、世間では都市伝説“幽霊地下鉄”が話題となっていた。

幽霊地下鉄に飲み込まれた淳貴は、フェードインする前に捕らわれてしまった。その幽霊地下鉄自体が巨獣機の一部だったのだ。巨獣機タフウィーラは、気絶した淳貴を内包したまま地上に現れライディーンに襲いかかる。

巨獣機ラジューク迎撃に向かったライディーンは、光の柱の中に閉じ込められる。一方、ライディーンを異星人との交渉に利用しようとする自警隊上層部が動き始め、淳貴を守ろうと動く白鷲部隊の3人は軟禁される。