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太正三十年―多くの客で賑わう大帝国劇場。帝国歌劇団の新作公演初日。楽屋には隊長代理としての初めての舞台を迎える天宮さくら、そして、東雲初穂ら新生花組の4人の姿が。そこに神山誠十郎が帰国するが…。

さくらは神山から託されたクラーラを家族として迎える決意をした。一方、街では神出鬼没の怪人・白マントの話題で持ちきりになっていた。クラーラを連れたさくらは、花組メンバーの紹介などをすることに。

突如現れた莫斯科華撃団所属の空中移動要塞“セバストーポリ”から、鉄仮面集団を引き連れ1人の男が大帝国劇場に降りてきた。男は莫斯科華撃団隊長、ヴァレリー・カミンスキーと名乗り、さくらにバラを差しだす。

さくらは東雲初穂の様子が気になり部屋を訪れるが、扉には「実家に帰る」との張り紙が。心配する花組一同は「お祭りの手伝いで帰ったのでは」と話し、さくらも初穂の実家である東雲神社の手伝いに行くことに。

東雲神社での一件を目の当たりにした望月あざみは、莫斯科華撃団を壊滅させたのはクラーラではないかと疑惑を持ち調査を始める。それを聞いたクラリスは、脚本のネタになるかもしれないとその調査に参加する。

突然、さくらの剣の師匠・村雨白秋が大帝国劇場を訪れる。クラーラとは初対面のはずの白秋だが、街の噂ですでにクラーラのことを知っていた。白秋はさくらとクラーラを自分が面倒を見ている孤児院へと誘う。

欧州任務から帰国した神山をもてなすため、さくらと花組の隊員たちは手料理を用意する。その夜、神山は隊長代理であるさくらをねぎらうため、「明日2人で花やしきに遊びにいこう」と約束をするのだが…。

「勝った方がクラーラを引き取る」というカミンスキーの挑戦を受け、帝国華撃団と莫斯科華撃団による模擬戦闘が幕を開けた。さくらたち花組は、クラーラを守るべくカミンスキーらと果敢に戦うが…。

さくらたち花組は、クラーラがレイラの妹であること、そして降魔の力を持つことに動揺を隠せないでいた。行方不明のクラーラ、姿を隠した莫斯科華撃団など、花組に不安な思いが満ちるなか、神山から通信が入る。

帝都は空中要塞セバストーポリの再来で混乱を極める。その強力な一撃を受けたさくらの機体は修復不能となり、さくらは戦う力を失ってしまう。一方その頃、クラーラは見覚えのある部屋で目を覚ましていた。

クラーラを救う決意で“桜武”を起動させたさくらは、セバストーポリ内を突き進み、ついにカミンスキーの待つ中心部にたどり着く。花組、レイラ、白秋、そしてその奥には謎の装置に入れられたクラーラが…。

怒りに我を忘れ、クラーラは降魔の力が暴走する。その暴走を止めるため、小さな“家族”を守るため、さくらは命を懸ける。カミンスキーの野望を砕き、帝都の未来と平和を守るため、帝国華撃団・花組は出撃する。