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土御門春虎は陰陽師の名門・土御門の分家の人間で、平凡な高校生だ。夏期補習からの帰り道、親友の阿刀冬児から陰陽師を目指せと迫られるが、全くその気になれない。しかし、翌日の夏祭りで春虎に運命が訪れる。

十二神将の1人・大連寺鈴鹿はとある禁呪を執り行おうとし、陰陽庁から追われていた。そんな鈴鹿の式神に捕らえられた春虎は、いきなりキスをされる。翌日、春虎は土御門家の次代当主の少女・夏目に呼び出され…。

夏目の式神となった春虎と夏目は、「泰山府君祭」を行おうとして土御門家の裏山に向かった鈴鹿を追う。鈴鹿は装甲鬼兵・土蜘蛛を使って結界を張り、もう一体の式神・阿修羅を繰って夏目を挟み撃ちにしてきた。

春虎は陰陽塾に通うことになり、寮生活をスタートさせる。半年遅れで編入してきた彼らを倉橋家の令嬢・京子は不審に思うのだが、夏目がとりなす。しかし、春虎があまりにも勉強ができないため夏目は特訓を言い渡す。

春虎は京子と式神勝負をしてあっさりと負けてしまうのだが、勇気を讃えられ、京子と和解。その時、呪詛式・蟲毒が突然現れて夏目を襲った。夏目は、夜光を崇拝する信者に以前から狙われていたのだ。

寮母の間で噂になっている春虎と夏目だが、それを気にしつつも日曜日に2人で渋谷にやってきた。街を彷徨っていた2人はいつの間にかラブホテル街に。寮母に尾行されていたことに気づいてラブホテルに逃げ込む。

春虎が陰陽塾に編入してから半年が経ち、今は試験の真っ最中。一方、伝説の陰陽師・Dの暗躍を察知した呪捜部部長・天海大善は、比良多篤祢と共に大友陣と密会し、警戒を強める。実技試験は擬似的な霊災の修祓で…。

霊災はフェーズ3へ移行し、動的霊災・鵺が現出した。その時、瘴気にあてられた冬児が苦しみだし、頭には角が生えてくる。陰陽塾に避難した春虎たちは塾長から、夏目の竜の力を貸してほしいと言われる。

フェーズ4に移行した鵺の一体・キマイラ01は百鬼夜行を発生させていた。夏目は十二神将の1人・木暮禅次朗と共に逃亡したキマイラ02を追う。追い詰めたというところで、霊災テロの首謀者・六人部千尋が行く手を阻む。

陰陽塾には新入生が入学してきた。その代表として壇上で挨拶をしたのは、何と神童・大連寺鈴鹿。禁呪を行い、陰陽庁に捕らえられたはずなのだが、今ここでアイドルのような笑顔を振りまき、あることを告げる。

鈴鹿と春虎は夏目の弱みを握ったことで、夏目をこき使うようになる。鈴鹿はついに男子寮にまで押しかけてきて、夏目の部屋の押し入れにある結界を解こうとする。夏目はそれに対抗しようとして暴れ回る。

陰陽塾の面々は、2・3年生合同の実技合宿に出発。鈴鹿から逃れられると、春虎と夏目は胸をなで下ろすが、合宿所では鈴鹿が待ち受けていた。一方、夏目を狙う者に備えて、陰陽師の卵たちは結束を固めていく。

実技合宿が終わり、春虎も夏目も互いに相手を把握できずにもやもや。そんななか、蘆屋道満は陰陽庁に式神を放ち、「鴉羽織」を奪うと宣言した。陰陽庁には十二神将たちが集い、道満の襲撃に備えようとする。

陰陽庁は蘆屋道満の式神に襲撃されるが、道満本人は陰陽塾に現れた。彼は黒い結界を放ち、塾舎の外壁を何体もの土蜘蛛が這い回る。その土蜘蛛の1体が春虎たちを見つけ、天馬に仕掛けていた呪符を発動した。

大友の活躍により、蘆屋道満の陰陽塾襲撃は何とか終息したが、当の大友は入院。大友と道満の術比べに心奪われた春虎は、何度も2人の呪術戦を思い返していた。さらに、塾舎の屋上にあった祭壇のことを思い出し…。

陰陽庁内にいる双角会員をあぶり出すという目的もあり、陰陽庁による双角会の一斉掃討が始まった。被害が塾生に及ばないように、護衛がつくことになったが、何と「鬼喰い」鏡伶路が護衛をすることに。

鏡の式神・シェイバが暴走し、春虎たちに近づいた元双角会の一員・江藤を斬り裂き、江藤が持っていた呪具も無造作に破壊。そこから瘴気が噴き出し、一気に霊災がフェーズ3まで進行した。シェイバは愛刀・髭切で…。

夏目が女だということがばれてしまい、夏目を好いていた京子はショックを受ける。内密にしていた事情を話す春虎は、昔京子に会っていたことを思い出す。その頃、土御門泰純が持つ本物の鴉羽が狙われる。

夏目のもとを訪れた相馬多軌子は、陰陽塾を見学。一日一緒に過ごすなかで、多軌子は土御門家焼失事件の状況を説明し始めた。それを知っていることを怪しむ春虎たちだが、多軌子は呪術でなら伝えられると言う。

京子と和解した夏目は、北斗のことを春虎に打ち明けることに。一方、夏目が男子ではないという事実が倉橋源司たちの間で波紋を呼んでいた。彼らは泰純の仕込んだ「呪」に気づき、多軌子は激昂して…。

「鴉羽」に射抜かれて絶命した夏目。我を失った春虎は夏目の亡骸を抱いて空に舞い上がり、「泰山府君祭」で夏目を生き返らせると言い放つ。そんななか、夜叉丸が春虎の前に現れ、夏目を蘇らせる条件を切り出す。

春虎を助けるために、冬児、京子、鈴鹿が陰陽庁に集まった。大友と道満も陰陽庁へ侵入して、向かってくる者と対峙する。庁舎内では倉橋源司と夜叉丸が、夏目の蘇生を条件に春虎を懐柔しようとするのだが…。

道満と大友が陰陽庁を襲撃する前、天馬は職員関係者を装い陰陽庁へ侵入していた。そして、蜘蛛の式神と共に「鴉羽」にたどり着いて結界を解く。冬児は雪風にまたがって窓を突き破り、春虎の手を掴んだ。

「泰山府君祭」を行うと誓った春虎は、「鴉羽」をまとって舞い上がる。そんな春虎を鏡が急襲。春虎はコンと共に鏡の放つ呪術と斬撃に対抗するが、窮地に陥ってしまう。その時、コンにかけられていた封印が解呪する。