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アポカリプスウィルスの発生によって、GHQの統治下にある日本。天王洲第一高校に通う桜満集は、歌姫・楪いのりと出会う。だが突然現れたGHQの軍隊が彼女を連れ去り、シュウは恙神涯と戦闘に巻き込まれていく。

突如始まった遺伝子兵器をめぐる葬儀社とGHQの戦闘。いのりの胸から引き出した剣でエンドレイヴを破壊し危機を脱したシュウは、葬儀社のリーダー・ガイと合流する。ガイは力を得たシュウに戦いへの参加を強いる。

葬儀社入りを辞退したシュウ。全てが終わり静かな毎日に戻れるはずだったが、シュウのクラスにいのりが転校してきたことで、その日常は揺らぎ始める。シュウは六本木で葬儀社と共にいる姿を目撃されていた。

谷尋の裏切りによって、テロリストと関わった容疑で収監されたシュウ。GHQの将校・嘘界少佐は、葬儀社のテロリストたる悪性やGHQの善意を語り、シュウの心を揺さぶり続ける。思い悩むシュウだったが…。

GHQの収容所を脱したシュウは、ガイを逮捕したいというセガイから密かに渡された発信機を胸に、彼らのアジトに足を踏み入れる。そこでシュウは“ルーカサイト”攻略のため戦闘訓練を受けることに。

対地攻撃衛星・ルーカサイトの凄まじい威力により、葬儀社を支援するアフリカ連合やリーブネイションズからの増援部隊は全滅。ガイも負傷し、葬儀社は圧倒的不利な状況での作戦決行を余儀なくされる。

ガイと嘘界の取引により、GHQから事件に関する情報を抹消されたシュウは、日常に戻ることを許された。久しぶりに訪れた学校では、生徒会長・供奉院アリサの助けもあり、生徒たちは彼を受け入れる。

シュウにとって苦手な友達である魂館颯太のヴォイドが葬儀社のミッションで必要になった。シュウは“エゴイスト”のファンであるソウタを連れ出すため、表向きは合宿と称し映研部の友人と共に“大島“にやって来る。

葬儀社のミッションをヴォイドの力で乗り越えたシュウはヤヒロと再会。アンチボディズから命を狙われた弟・ジュンを守るために逃亡中だと言うヤヒロ。シュウは彼らを保護してもらおうと葬儀社に合流しようとする。

ヤヒロの弟・ジュンを救えなかったことで、ヴォイドを使う恐怖に心を蝕まれてしまったシュウ。築き上げてきた絆を次々と失っていくシュウをよそに、葬儀社は“はじまりの石”奪還作戦を開始するが…。

キャンサー化の波は敵・味方の区別なく広がり、東京が大混乱に陥る。そんな中、クーデターを起こし、全権を掌握したアンチボディズ局長・ケイドウは、全ての責任を葬儀社に負わせ、彼らを掃討しようとするが…。

ガイをヴォイドの刃にかけ、いのりを連れ去った“ダアト”の墓守・ユウ。後を追うシュウが六本木フォートに出現した巨大オブジョに導かれ行った先には、捕らわれのいのりを捧げ異様な儀式を始めるケイドウがいた。

ロストクリスマスの再来と言われるほどの大災害から2週間が経過。東京は封鎖され、シュウは被災した生徒たちと共に、天王洲第一高校で避難生活を送っていた。アヤセはガイの死のショックから抜け出せずにいたが…。

「封鎖された東京に生存者はいない」。大統領に就任したケイドウの衝撃の表明。その言葉を証明するかのように、前進を始める“レッドライン”が、生き残った人々を虐殺しながら包囲を狭めていく。

シュウを新生徒会長としてリーダーに置くことで、平静を取り戻した生徒たち。だが、刻一刻と迫る“レッドライン”を前に問題は山積みだった。引き起こされる悲劇の中でシュウが見出す、自分があるべき姿とは…!?

アリサを救出するために、封鎖された東京に潜入した葬儀社のアルゴ。たどり着いた先で彼が見たものは、ヴォイドランク制を受け入れ、学園に君臨するシュウの姿だった。そんなシュウにアルゴは反発するが…。

後戻りのできない罪にまみれ、暴君と化したシュウ。その支配を覆す秘密を知ったアリサは何者かの手にかかり口を閉ざす。しかし、それでもなお学園に広がる噂は、生徒たちの鬱屈を限界まで高める。

重ね続けた罪の報いを受けたシュウ。彼の前に突如、散ったはずの盟友・ガイが現れる。だが、かつての面影はなく、シュウの全てを無残にも奪い去り暗い闇の底に突き落とす。いのりと共に廃墟を彷徨うシュウは…。

いのりの思いはシュウに罪の許しをもたらした。いのりはシュウの命を守るため、自らを犠牲にしガイの手に落ちてしまう。彼女を取り戻すため、独りでガイに立ち向かうことを決意するシュウだが…!?

2039年12月25日。ガイから全世界に向かって宣告される淘汰の時“4度目の黙示録”。供奉院家の後ろ盾を受け、戦いの準備が進められる中、シュウの元に父・桜満クロスの日記が届けられる。

人類の命運を賭けた戦いの火蓋が切って落とされる。巨大な力がぶつかり合う中、いのりを救い出すために仲間たちとガイの待ち受ける24区に攻め入るシュウ。急ぐシュウの前に、最悪の敵が立ちはだかる。

ついに始まる“4度目の黙示録”。地球上の全てのものに降臨する“進化”と“淘汰“の光。2人の少年は剣を交え、傷付き倒れるシュウの前で心の雫が煌くの時、シュウは己の罪の意味を知ることになる。