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「死ぬまで勝ち続ける武士」が目標の月島仁兵衛は、江戸「蟲奉行所」に勤めることを志願。人々の平和を守るため、孤高の天才剣士・無涯、発破のくノ一・火鉢、人斬り・春菊、陰陽師・天間と共に戦いが始まる。

危機を救われた仁兵衛は無涯に憧れるが、「私の方がずっと憧れてるんだからね」と火鉢は仁兵衛に敵意を示す。仁兵衛は春菊と天間にも相手にされず、小鳥からは抜刀禁止令を告げられた。蟲がすぐ眼前に迫り…。

仁兵衛は春菊の剣技に惚れ込んで弟子入りする。そんな時、連続強盗事件の容疑をかけられた春菊は町奉行所に捕らえられた。仁兵衞は、「恋川殿の太刀筋はうそをつきません」と春菊を信じて奔走する。

土御門家を復興させようと蟲奉行所の勤めに励んでいた天間は、式神を自在に操る天才陰陽師だが、他人に知られてはいけない秘密があった。しかし、その秘密を仁兵衛たちに知られた時、突然巨大蟲が襲ってきた。

無涯が蟲退治の相方に仁兵衛を選んだ。憧れの無涯の相方として認められ有頂天になる仁兵衛だったが、敵は強大でめちゃくちゃに叩きのめされてしまう。しかも、無涯が仁兵衛を選んだ裏にはある秘密があった。

蟲奉行所に侵入してきた謎の能面男・長福丸の知識は広く深い。そして、危険を冒してまで蟲の知識を得ようとする情熱に感動した仁兵衛と意気投合。そんななか、奉行所の秘所「蟲文庫」で禁断の書物を発見する。

今年も夏がやってきた。江戸の街と蟲奉行所のメンバーは、隅田川の川開きで活気づく。江戸で見る初めての花火に心躍らせる仁兵衛だったが、いざ出発という時、庭にたたずむ1人の美少女と出会う。

蟲奉行の居場所を聞き出すため、蜜月は仁兵衛に接近した。「私にかかればどんな男もメロメロよ」と言い切り、魅惑の身体と話術で人の心を惑わす。彼女のわなにより、仁兵衛とお春が危機を迎える。

夏が訪れ、巨大な蟲たちが江戸に迫る。蟲奉行は人々を守るため八丈島へおこもりに向かうと、そこへ謎の集団「蟲狩」が追ってきた。武家、寺社、市中見廻り組が迎え撃つが、圧倒的な力に仁兵衛たちは叩きのめされる。

蟲狩の強大な力を前にして、なす術のない仁兵衛。しかし、ボロボロになりながらも必死に蟲奉行を守ろうとする姿に、彼女の魂が揺れ動く。そして、新中町奉行所こと蟲奉行の真の姿、黒揚羽が降臨する。

蟲奉行は能力を失ってしまった。無涯、市中見廻組の応戦で退却はするも、蟲狩の攻撃はやまない。気を失った仁兵衞を背負って必死に逃げる蟲奉行に追手が迫り、絶体絶命と思われたその時、事態は一変する。

蟲狩との戦いで、自分の無力さを痛感した仁兵衞。そんな彼は父と修行の旅に出る。相手は富士山だったが、噴火を止められる期限は3日間しかない。仁兵衞は、月島流奥義を修得するため必死になるが…。

瓦版屋の記者で褐色の肌をした少女・お園は、みんながあっと驚くスクープを求めて日々邁進している。彼女は今回、蟲奉行所について取材すべく女湯に潜入した。そこにはお春、火鉢、蟲奉行らがいたが…。

突如現れた謎の人型蟲、猿飛佐助。江戸の一大事というのに市中見廻組は不在だ。寺社・武家見廻組が総出で戦いに挑むが、圧倒的な力の差を見せつけられる。佐助の素早い猛攻に、もう駄目かと思われたが…。

猿飛佐助に続いて真田十傑蟲なる蟲人が次々と村を襲った。一刻を争う事態に江戸城へ向かった蟲奉行は、長福丸の部屋である秘密を発見。そして仁兵衞の父・源十郎と母の若き日の出会いも明らかとなる。

失った能力を取り戻すため、蟲奉行は紀州へ行くことになった。同行するのは江戸一番のキレ者と名高い大岡忠相。お供として指名された仁兵衞だったが、武士としての立ち振る舞いにことごとくNGを出されてしまう。

真田幸村の命により、紀州の民全員から追われる身となった仁兵衞一行。道中の岩松村で襲撃に遭うが、山賊を撃退したことで村人の心を動かす。だが安心したのも束の間、真田十傑蟲と六郎が少女を人質に取り…。

仁兵衞たちが紀州の若き重臣・山県正近のもとへ赴くと、そこにいたのは何と火鉢だった。一行は市中組と合流し、束の間の休息を取るが、真田が仁兵衞たちを捕らえるよう約束した時刻が迫っていた。

真田十傑蟲との正面対決の第1戦は月島仁兵衞対根津甚八。開始早々、仁兵衛は庭園の堀に引きずり込まれ水中戦となり、圧倒的不利な状況に陥る。そして、十傑蟲の真の姿が明らかになりつつあった。

和歌山城第2戦の相手は真田十傑蟲筆頭・霧隠才蔵。相手を翻弄する幻術を得意とする彼に幼い頃の幻影を見せられた火鉢は、夢幻の中を彷徨うこととなる。そして、最強の忍者の名を懸けた戦いが今ここに始まる。