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雛見沢大災害から20数年後、ガス災害のため長らく閉鎖されていた雛見沢村を、公安捜査官・赤坂と、警察を引退した大石がある女性に会うために訪れる。レナが学校に籠城した日、入江は自殺し、梨花は殺害された。

昭和58年6月、梨花と沙都子は2人で学校に出かける。学校ではいつもの部活メンバーに加えて、詩音も参戦して、盛り上がっていた。増殖していく鬼から逃げ切れた者が勝者になる鬼ごっこ・ゾンビ鬼をしていたのだ。

部活メンバーは興宮タイタンズと野球で勝負していた。タイタンズの助っ人である亀田くんは、甲子園にも出場するほどの凄腕投手だ。敗色濃厚な9回裏、圭一は満を持してバッターボックスに入るが…。

今年も綿流しの日がやってきた。梨花は富竹に今夜は気をつけるようにと警告。しかし、決められたことのように、崇りが起きた。それ以降、日ごとにふさぎこんでいく梨花を見た沙都子は、彼女の力になろうと決意する。

綿流しの日から数日後のある夜、梨花は不審な男たちに連れ去られてしまう。その現場を目撃した沙都子もまた命を狙われる。だが、逃走中つり橋から落下したため、けがを負いながらも一命を取り留める。

昭和58年、6月中旬のある日。神社境内裏の窪みで、梨花はふいに目を覚ました。惨劇を回避するために残された時間は、わずか2週間。この絶望的な状況下で、彼女は今度こそこの迷宮を脱出しようとする。

綿流し祭の実行委員に指名された圭一は、魅音に差し出されたおはぎに反応し、裁縫針入りのおはぎの件を夢の話として語る。すると、他の部活メンバーたちも、それぞれ別の世界での惨劇を夢の出来事として語りだす。

雛見沢に沙都子の叔父が帰ってきて、梨花は不安にかられる。沙都子を助けるため、方々で助けを求めるが、赤坂の不在、頼みの綱であった鷹野たちも動きが取れない。梨花は非情な運命を思い知り、絶望しそうになる。

児童相談所と圭一たち部活メンバーとの駆け引きが始まる。それは、大人も巻き込んでの大騒動になろうとしていた。Kの盟友・亀田やエンジェルモート美女軍団、さらには入江や鷹野までもが、圭一たちに協力する。

圭一らに対し、児童相談所への働きかけをやめるように圧力が押し寄せる。それは、雛見沢の長老たちの意向だった。その老人たちに圭一とレナは真っ向から相対する。2人は、彼らを説得しようとするが…。

圭一たち部活メンバー、さらに雛見沢住民全体の力で、沙都子をめぐる痛ましい運命は回避された。そして、訪れる綿流しの祭り。この先に待ち受ける次なる惨劇を避けるため、梨花は富竹と鷹野に精一杯の警告を発した。

富竹と鷹野の死を大石から知った梨花は、自分を取り巻く状況に疑念を抱き、黒幕の存在を疑う。だが、確証は見つからず、焦りだけが募っていく。翌日、梨花が学校を休むと、彼女の自宅に部活メンバーがやって来た。

梨花たちは、護衛を約束してくれた大石刑事の到着を待つが、そこに現れたのは、秘密部隊・山狗の暗殺者たちだった。沙都子のトラップで間一髪奇襲を避けたが、逃げ込んだ裏山で部活メンバーと山狗部隊が激突する。

昭和58年の雛見沢をめぐる運命は、幼き日の鷹野三四と、雛見沢症候群の研究者・高野一二三との因縁から始まっていた。終戦直後、田無美代子は両親の突然の事故死により、施設で地獄のような生活を強いられ…。

逃走した美代子は施設の職員に捕まり、拷問にかけられる。だがそこへ、高野一二三が彼女の養育者として名乗りを上げたことで事態は一転。引き取られた美代子は一二三の研究を手伝いながら平穏な日々を送る。

入江機関・入江診療所は多くの人々の思惑を含んで雛見沢に設立された。一方、ダム計画をめぐり村人同士は対立し、北条家はその矢面に立つことになった。悟史は沙都子と叔母の不仲の狭間で苦しんでいた。

昭和55年、綿流しの日。沙都子は事故によって両親を失う。一方、その翌年にかけて入江機関で行われていた雛見沢症候群の研究は、女王感染者である古手梨花の協力によって、目覚しい成果を上げていたのだが…。

昭和57年の6月。悟史は沙都子と叔母の確執に悩んでいた。魅音は沙都子のために部活を提案。レナは茨城から雛見沢に戻り、新しい生活を誓う。4年目もオヤシロさまの祟り・連続怪死事件は起きてしまった。

昭和58年6月、圭一に続き、古手羽入が転入してきた。過去の世界で逃げ続けてきた羽入が、梨花と共に運命に立ち向かう決意をしたのだ。羽入は部活への参加を志願し、晴れて部活メンバーの一員として迎えられる。

惨劇を食い止めるために必要なのは、全員の結束だった。1人でも欠けてはならない。それが梨花が過去の世界で学んだ全てだった。彼女は富竹と入江に対し、陰謀の裏側に鷹野がいる可能性を指摘するが…。

綿流し当日を告げる朝日がまさに昇らんとする頃、勝利を確信した鷹野のもとに、死後48時間経過した梨花の死体が見つかったと緊急連絡が入る。女王感染者・梨花の死にも関わらず雛見沢は平穏だった。

富竹は必死に抵抗するが、山狗に拘束されてしまった。入江は圭一たちに急を知らせるべく診療所から脱出を図る。しかし、追撃され、車ごと谷底に落ちてしまった。入江は偶然通りかかった詩音と葛西に助けられる。

梨花を捕らえるため、山狗部隊は再び追跡を始める。部活メンバーは入江につけられていた発信機を逆手に取り、山狗部隊の大半を裏山に誘導。作戦は功を奏し、山狗は沙都子のトラップに翻弄される。

部活メンバーと山狗部隊の戦いが最終局面を迎える。戦力の大半を失ってもなお、徹底抗戦を主張する鷹野だが、富竹と赤坂の呼んだ番犬部隊のヘリが到着する。小此木と鷹野は負けを悟り、山中へと逃亡を図った。